제주특별자치도에서 활동하는 미술인들의 창작 및 전시 공간이자 도민들의 문화예술 향유욕구를 충족하는 공간으로 마련되었다. 2004년 2월 건립 기본계획을 세운 뒤 2007년 10월 31일 착공하여 2009년 1월 31일 준공하였으며, 그해 6월 26일 개관하였다. 임대형 민자사업인 BTL(build-transfer-lease) 방식으로 추진되어 사업시행자인 (주)제주미술관이 준공 후 제주특별자치도에 기부채납하고 20년간 관리운영권을 행사한다.
시설 규모는 부지면적 3만 9759㎡, 연면적 7087.09㎡에 지하 1층 지상 2층이다. 지하 1층은 기계시설, 지상 1층은 기획전시실과 장리석기념관, 180석 규모의 강당, 시민갤러리, 수장고, 세미나실, 학예연구실, 뮤지엄숍 등으로 이루어져 있으며, 지상 2층은 상설전시실과 옥외전시장으로 이루어져 있다. 장리석기념관은 제주의 대표적 화가인 장리석(張利錫)이 기증한 미술작품 110점을 전시하는 공간이다.
미술관 주변에는 상징광장과 잔디마당, 노천카페, 산책로 등을 갖추었으며, 한라산 백록담을 모형으로 야외무대를 조성하여 작은 음악회 등을 여는 문화예술 공간으로 활용할 수 있게 하였다. 도깨비도로라고 알려진 관광명소 신비의 도로 부근에 건설되었으며, 거울연못이 미술관 주변을 감싸고 있어 멀리서 보면 마치 물 위에 떠 있는 것처럼 보인다.